Créé en 1950 par un arrêté du Conseil municipal, le FMAC, alors dénommé «Fonds de décoration», est destiné à épauler les artistes locaux, dans cette difficile période d’immédiat après-guerre, par la commande d'interventions artistiques pour les édifices publics, les places et les rues de la Ville. Une collection publique est ainsi initiée au travers d'une double tradition de devoir civique (améliorer les conditions et le confort de vie des habitants en embellissant leur cité) et de devoir social (apporter une aide financière aux artistes genevois).
Au cours des années 1980, la collection s'étoffe par des acquisitions d'œuvres dites mobiles (peintures, dessins, photographies...) auprès de galeries ou d'artistes vivants et actifs à Genève, permettant ainsi d'encourager et de soutenir la création contemporaine dans le domaine des arts plastiques et de privilégier les artistes émergents.
A ce jour, la collection du FMAC regroupe plus de 2’400 œuvres, dont celles dans l’espace public, auxquelles s'ajoute une collection d'art vidéo de premier plan, composé de plus de 2'000 titres. Cette collection témoigne non seulement de l’histoire des arts plastiques à Genève et du dynamisme de sa scène artistique, mais également de son interaction avec l’art suisse et international.